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La Drosophile : un insecte au service de la science

Un mâle, une femelle, des yeux rouges, l'amour, la mort!…. Cela dans deux millimètres et trois paires de pattes, il s'agit bien d'une bestiole! Mais qu'est-ce qui fascine les milliers de chercheurs qui passent leur vie entière à décortiquer cette drosophile ni attirante, ni émouvante?

Drosophila melanogaster adultesDrosophila melanogaster adultes, d’une longueur réelle de 2 mm. En haut une femelle, en bas un mâle.
© Julie Collet / LEGS

La drosophile est un insecte de quelques millimètres de long qui appartient à la grande famille des mouches. C'est un organisme modèle pour les recherches dans le domaine de la génétique (c'est-à-dire l'étude de la transmission des caractères de parents à enfants) et du développement. Plusieurs milliers de chercheurs dans le monde travaillent sur cette petite bête dans la nature mais aussi, et surtout, dans les éprouvettes des laboratoires. C’est le cas des chercheurs du laboratoire « Evolution, Génome et Spéciation » CNRS UPR 9034 et de leur directrice adjointe, Dominique Joly. En dehors de ces élevages « contrôlés » de laboratoire, on trouve la drosophile principalement dans les maisons, au-dessus des corbeilles de fruits, où elles sont souvent baptisées « petits moucherons » par les voleurs de pommes!

L'espèce la plus répandue est Drosophila melanogaster, elle a été décrite par Johann Wihelm Meigen en 1830, mais il en existe des milliers d'espèces. Thomas Hunt Morgan étudia dès 1908 cette espèce, il reçut en 1933 un prix Nobel pour sa découverte des principes de la reproduction entre un mâle et une femelle, que l’on appelle reproduction sexuée. En un demi-siècle de recherches, plus de 100 000 publications scientifiques concernent les drosophiles et sont enregistrées dans la base de données qui leur est consacrée (accessible sur le site http://flybase.bio.indiana.edu). L'avènement de la génétique moléculaire et l'obtention de lignées transgéniques (dont les caractéristiques génétiques ont été modifiées) ont fait de la drosophile la star des laboratoires depuis les années soixante. Un second prix Nobel a été attribué à Eric Wieschaus et Christianne Nüsslein-Volhard en 1995 pour leurs travaux sur les évènements génétiques qui permettent le développement de l'embryon.

Pourquoi un tel succès auprès des scientifiques? Puisque le code génétique et l'organisation de la cellule sont les mêmes chez tous les êtres vivants, l'utilisation d'espèces modèles, comme la drosophile, permet une acquisition de connaissances rapide. Les atouts spécifiques de la drosophile ? D'abord, le siècle de recherches passé qui a permis d'accumuler une somme d'informations sans aucun équivalent parmi les organismes supérieurs, surtout dans les domaines de la génétique et du développement. Ensuite, sa facilité de manipulation (petite taille, élevage aisé) et ses caractéristiques génétiques sans précédent (un petit génome facilement observable). Enfin l'existence de nombreux gènes présents aussi chez les organismes supérieurs, et notamment chez l'Homme.

Et ce n'est pas tout ! La drosophile, bien qu'étant un petit insecte, est un animal à part entière qui permet aussi d'appréhender des questions scientifiques à bien d'autres niveaux biologiques: le comportement, la reproduction, les relations avec les autres espèces ou bien encore l'adaptation à l'environnement. Pour finir, la popularité de D. melanogaster tient aussi à l'existence de huit autres espèces étroitement apparentées pour lesquelles les connaissances sur leur répartition géographique et sur leur écologie sont sans égal dans le règne animal. Cette situation permet de grandes avancées pour comprendre l'évolution, et notamment comment des espèces relativement proches peuvent se différencier. Toutes ces approches combinées (moléculaires, génétiques, physiologiques, comportementales, évolutives…) participent à une meilleure compréhension du vivant dans son ensemble.

01.Cycle biologique de la Drosophile

Le cycle biologique de D. melanogasterLe cycle biologique de D. melanogaster. Après l’accouplement, les femelles pondent des œufs qui donneront naissance à des larves. Après 3 stades larvaires, la larve se transforme en pupe. C’est à l’intérieur de ce cocon qu’un individu adulte ailé est en train de se métamorphoser.
© Nathalie Luck / LEGS
Comme tous les insectes, la drosophile possède trois paires de pattes. Comme tous les diptères, elle n'a qu'une seule paire d’ailes fonctionnelles, les antérieures, alors que les postérieures sont atrophiées sous la forme d'un balancier minuscule. Les diptères sont généralement de petite taille (celle d'un pouce au maximum) : les drosophiles en sont les représentants les plus petits. Les diptères les plus connus sont bien sûr les mouches, les moustiques et les cousins, mais dans les laboratoires c'est surtout la drosophile qui fait l'unanimité. Son nom signifie « qui aime la rosée », mais en grec ancien « Droso » veut dire aussi nectar, liqueur divine, vin. En français, on l'appelle plus communément « mouche du vinaigre » car on la rencontre sur les fruits bien mûrs ou en décomposition, mais on pourrait tout aussi bien l'appeler « mouche du vin »…

La drosophile est un insecte hygrophile (qui aime l'humidité) et lucicole (qui aime la lumière). Les adultes sont sexués avec des mâles et des femelles. Après l'accouplement, les femelles déposent sur le milieu, en général les fruits, des œufs d'environ 0,5 millimètre de long, de la forme d'un ballon de rugby. Une trentaine d'heures après la ponte, les œufs vont éclore et donner naissance à une larve blanchâtre (appelée aussi « asticot ») d'environ 5 mm de longueur. Celle-ci se nourrit alors de la pulpe du fruit en creusant des galeries. À la fin de sa période de croissance, 5 à 6 jours plus tard et trois stades larvaires après, la larve rampe jusqu'à une portion sèche des aliments, ou à l'extérieur, pour se transformer en pupe. C'est à l'intérieur de ce cocon qu'aura lieu la métamorphose qui va donner le jour à un insecte adulte ailé. Celui-ci s’accouplera ensuite à son tour. Une seule femelle peut engendrer plusieurs centaines de descendants.

02.Les recherches menées sur les Drosophiles

Il n'existe pas une seule drosophile, mais une multitude d'espèces qui ont chacune des caractéristiques bien particulières. A l'heure actuelle, 3 500 espèces ont été décrites dans le monde et chaque mission sur le terrain rapporte plusieurs dizaines d'espèces nouvelles pour lesquelles tout reste encore à faire. Leur couleur varie du brun doré au gris foncé, mais il en existe avec des bandes blanches sur le thorax, style « Gordini » (exemple les Zaprionus). Leurs yeux sont souvent rouges, certaines avec des yeux plus ou moins déportés sur le côté de la tête (chez certaines espèces des îles Hawaiiennes). Les drosophiles sont répandues sur l'ensemble des cinq continents, et ont colonisé à peu près tous les milieux. La plupart des espèces se nourrissent de bactéries et de levures qui se développent sur les fruits, mais d'autres s'alimentent de nectar de fleurs, ou de champignons. Certaines espèces sont très étroitement inféodées à l'Homme: on parle alors de « domestication », comme pour Drosophila melanogaster. Mais d'autres sont beaucoup plus « sauvages » et ne se rencontrent qu'aux fins fonds des forêts africaines (D. teissieri) ou amazoniennes (D. paulistorum). L'intérêt de chacune de ces espèces réside dans ses caractéristiques spécifiques, dont l'étude permet d'appréhender une question scientifique particulière. Ainsi, si l'on veut par exemple étudier les phénomènes de spéciation (c’est-à-dire l'apparition de nouvelles espèces), on utilisera principalement des espèces étroitement apparentées qui pourront éventuellement s'hybrider, et produire des descendants issus du croisement entre une mère d'une espèce et un père de l'autre (et vice-versa). Ou bien au contraire, si l'on veut étudier l'évolution d'un caractère morphologique ou moléculaire au cours du temps, on sélectionnera des espèces plus ou moins éloignées phylogénétiquement (c’est-à-dire dont les parentés sont plus ou moins grandes).

spermatozoïde géant de Drosophila littoralisVue en microscopie du spermatozoïde géant de Drosophila littoralis dans l'oeuf en début de développement. Le flagelle du spermatozoïde a été marqué par un anticorps spécifique.
© CNRS Photothèque / LACHAISE Daniel
Malgré leur taille minuscule, les drosophiles sont des organismes sur lesquels un grand nombre de questions scientifiques peuvent être abordées. Bien sûr, l'analyse des processus génétiques et moléculaires a la faveur. Un grand nombre de gènes responsables de cancer ou de maladies orphelines est commun aux drosophiles et à l'Homme. De même, les gènes responsables de l'orientation dorso/ventrale et antéro/postérieure de l'embryon sont communs aux deux espèces et leur étude chez la drosophile a permis une percée remarquable pour la compréhension des malformations congénitales chez l'Homme. Mais la drosophile est aussi un modèle idéal pour étudier les relations entre les sexes et comprendre la mise en place des stratégies de reproduction (par le biais de la sélection sexuelle). En effet, tous les extrêmes sont présents dans cette famille d'espèces : des mâles qui ne produisent que de tous petits spermatozoïdes, comme chez les mammifères (50 microns en moyenne), à ceux qui produisent les plus longs spermatozoïdes du règne animal (6 cm chez une espèce d'Amérique centrale, D. bifurca). Toutes proportions gardées, un tel spermatozoïde équivaudrait à un spermatozoïde de 30 m de long chez l'homme!

On y rencontre aussi des espèces dont la femelle s'accouple un grand nombre de fois consécutivement (polyandrie obligatoire) et d'autres pour lesquelles les femelles ne connaissent qu'un seul partenaire à chaque cycle de ponte (monoandrie). Cette diversité de situations permet d'analyser le rôle et la signification des accouplements multiples sur le succès reproducteur des mâles, des femelles et celui de leurs descendants. Ils caractérisent ce que l'on appelle les mécanismes de compétition spermatique et de sélection par la femelle de certains spermatozoïdes (appelé choix cryptique). Ces études sont au cœur des préoccupations des recherches sur la reproduction depuis une vingtaine d'années. Parallèlement, de nombreuses investigations portent sur l'analyse du comportement, et en particulier celui mis en œuvre lors de la parade sexuelle des drosophiles. Celle-ci est constituée d'un enchaînement de comportements stéréotypés, propre à chaque espèce, associé à une phase de chants d'amour réalisés par le mâle avec ses ailes. L'utilisation des outils de la biologie moléculaire a considérablement redynamisé les études comportementales avec des retombées médiatiques importantes.

Enfin, on sait aussi que la drosophile dort et est capable de mémoriser des évènements à court et long terme (à l'échelle de l'animal). Cette faculté permet d'envisager de multiples développements en relation avec les maladies neurodégénératives chez l'Homme pour lesquelles les mêmes types de protéines (les cathépsines) sont impliquées.

03.Les atouts de la Drosophile

Pour les chercheurs du laboratoire « Evolution, Génome et Spéciation » CNRS UPR 9034 et leur directrice adjointe, Dominique Joly, la drosophile est un partenaire indispensable. En effet, ses atouts sont multiples et ses inconvénients quasi-inexistants: elle ne mord pas, ne pique pas, ne crie pas et ne transmet pas de maladies! En revanche, ses capacités reproductives impressionnantes et son matériel génétique simple mais contenant toute la complexité d'un organisme supérieur de type vertébré, en font un objet d'étude idéal: pourquoi ?

(1) son cycle biologique (pour obtenir un adulte) extrêmement rapide, d'environ 12 jours, permet de suivre un grand nombre de générations, dans un espace limité, et dans un temps relativement bref. On obtient en moyenne 25 générations par an, en comparaison l'Homme donne une génération tous les 25 ans. Il est donc très facile de conserver sous forme de stocks des individus qui proviennent soit de lignées sauvages (prélevées directement dans la nature), soit de lignées mutantes (sélectionnées au laboratoire à partir des souches sauvages ou induites).

Chromosomes polytènes de drosophilePhotographie de chromosomes polytènes de drosophile.
© Sylvie Aulard et Françoise Lemeunier / LEGS
(2) la simplicité relative de son caryotype tient dans ses quatre paires de chromosomes aisément identifiables. De plus, ils se trouvent sous la forme de chromosomes dupliqués (encore appelés "polytènes") dans les glandes salivaires des larves. Ces chromosomes comprennent jusqu'à un millier de molécules d'ADN identiques, qui sont le produit de multiples réplications de l'ADN chromosomique sans qu'il y ait séparation des brins. Ces brins demeurent parallèles et unis, ce qui leur confère une structure facilement observable, très utile pour la cartographie physique du génome.

(3) un génome, de faible taille, complètement séquencé depuis l'année 2000. Il fait environ 170 Megabases, ce qui est à peu près 20 fois moins que le génome de la souris ou de l'Homme, pour un nombre de gènes seulement deux fois plus petit (15 000 pour la drosophile contre 30 000 pour les mammifères). Cette caractéristique facilite son étude bien qu'il rende compte d'une complexité guère différente de celle des vertébrés.

(4) la modification de l'ADN à l'échelle d'une ou plusieurs base(s), à partir de mutations spontanées ou provoquées grâce aux techniques de transgénèse, rend possible des études génétiques extrêmement précises en utilisant une panoplie d'outils développés par la biologie moléculaire. De même, les techniques d' « hybridation in situ » (technique utilisée pour l'étude de la structure et de l'organisation des chromosomes) permettent de localiser sur les chromosomes polytènes une séquence nucléotidique quelconque avec une remarquable précision.

Bien que l'on ne connaisse pas encore la fonction de la moitié des gènes de D. melanogaster, son étude est primordiale pour la compréhension de la machinerie cellulaire et de la régulation des gènes qui peuvent avoir des retombées importantes en terme de santé publique (recherche sur le cancer, sur différentes pathologies rénales, maladie d'Alzheimer etc…).

04.Les espèces proches parentes de Drosophila melanogaster

Dès que l’on s’aventure dans les zones tropicales, découvrir de nouvelles espèces de drosophiles est relativement aisé, mais découvrir une nouvelle espèce proche de l'espèce phare D. melanogaster est indubitablement un évènement extrêmement rare. Seulement 8 espèces proches de D. melanogaster ont été décrites en 172 ans de recherches, la dernière datant de 1998. Les années 1970 ont été les plus productives avec 4 espèces nouvelles décrites par les chercheurs du laboratoire « Evolution, Génome et Spéciation » du CNRS à Gif sur Yvette. Neuf espèces Drosophila melanogasterLa biologie de l'évolution doit beaucoup au modèle biologique que représentent les neuf espèces apparentées (ici les mâles) du sous-groupe Drosophila melanogaster.
© CNRS Photothèque / LACHAISE Daniel, SILVAIN Jean-François
C'est aussi à cette époque que l'origine Afrotropicale des espèces du sous-groupe melanogaster a été établie. Parmi ces espèces, deux ont colonisé le monde à partir de leur origine africaine et sont maintenant cosmopolites (D. melanogaster et D. simulans); deux sont largement réparties dans la zone afrotropicale, l'une (D. yakuba) plutôt spécialiste des zones ouvertes de savanne, et l'autre (D. teissieri) plutôt concentrée dans les forêts humides; deux sont endémiques d'Afrique de l'Ouest (D. erecta en Côte d'Ivoire et D. orena au Cameroun); deux sont endémiques des îles de l'Océan Indien (D. mauritiana à l'Ile Maurice et D. sechellia aux Seychelles) et enfin la dernière (D. santomea) est endémique de l'Ile de Sao Tomé dans le Golfe de Guinée.

En général la reconnaissance et la distinction des espèces reposent sur des caractères diagnostiques qui sont souvent d'ordre morphologique mais peuvent parfois nécessiter de recourir à des analyses moléculaires. Ainsi, il a pu être mis en évidence des espèces cryptiques (indiscernables morphologiquement), chez les champignons des cultures, ou bien encore chez la moule que nous consommons. Pour les drosophiles, les caractères diagnostiques utilisés concernent la morphologie des « génitalias » (aussi appelés « terminalias », qui sont des pièces de l'appareil reproducteur portées par le dernier segment abdominal du mâle). D'autres caractères sont aussi pris en compte, tels que le nombre et la longueur des « peignes sexuels » - sortes d'ustensiles du même nom, portés par la première paire de pattes des mâles - ou bien encore le patron de pigmentation des mâles et femelles. Les hybrides entre deux espèces, lorsqu'ils sont possibles à obtenir, peuvent être facilement identifiés par la nature chimérique (mélangée) des différents caractères diagnostiques de chaque espèce parentale.Caractérisation de drosophilesCaractérisation, tri et comptage de drosophiles, endormies par un flux de CO2, sous loupe binoculaire.
© © CNRS Photothèque / LATRON Patrice
L'observation de ces caractères n'est pas toujours facile, surtout pour un œil non averti et peut parfois nécessiter l'utilisation d'une bonne loupe binoculaire.

La notion d'espèces jumelles ou d'espèces sœurs, est souvent utilisée pour les espèces proches de D. melanogaster. On les nomme ainsi du fait de leur très grande similitude morphologique (les femelles sont très difficiles à distinguer, même pour un spécialiste). A une plus petite échelle, on a pu aussi observer une très grande similitude des alternances de bandes obtenues sur les chromosomes polytènes après coloration. De plus, il est possible d'obtenir des hybrides lorsqu'on les croise au laboratoire, et dans certains cas, il est même possible d'en observer sur le terrain. Cette ressemblance, morphologique et cytogénétique, témoigne de leur proche parenté. L'existence de ce groupe d'espèces proches de D. melanogaster est très propice aux études portant sur les mécanismes de l'évolution qui conduisent à la naissance des espèces (phénomène de spéciation). L'étude de la différenciation des populations sur des zones géographiques plus ou moins grandes se révèle être, à ce titre, extrêmement utile. De plus, les particularités écologiques de chacune de ces espèces permettent également d'appréhender les processus de spécialisation d'habitat: par exemple D. sechellia qui vit aux Seychelles exclusivement sur Morinda citrifolia, une plante de la famille des Moracées toxique pour la plupart des autres espèces de drosophiles, ou bien D. erecta qui vit dans le Golfe de Guinée sur des Pandanus, plante de la famille des Pandanacées. A l'inverse, il est tout aussi possible d'analyser les processus conduisant à la colonisation de nouveaux milieux (comme avec D. melanogaster et D. simulans, toutes deux devenues cosmopolites au cours du temps).

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